Summary

Messung der kontralateralen Stille, die durch transkranielle Magnetstimulation mit einem Puls induziert wird, um die kortikospinale M1-Hemmung zu untersuchen

Published: August 23, 2022
doi:

Summary

Die Beurteilung der kontralateralen Stillphase (cSP) ist ein vielversprechender Biomarker für die Indizierung der kortikalen Erregbarkeit und des Ansprechens auf die Behandlung. Wir demonstrieren ein Protokoll zur Beurteilung von cSP, das zur Untersuchung der kortikospinalen M1-Hemmung der oberen und unteren Extremitäten vorgesehen ist.

Abstract

Die kontralaterale Ruhephase (cSP) ist eine Periode der Unterdrückung der elektrischen Muskelaktivität im Hintergrund, die durch Elektromyographie (EMG) nach einem motorisch evozierten Potential (MEP) erfasst wird. Um dies zu erreichen, wird ein MEP durch einen überschwelligen transkraniellen Magnetstimulationsimpuls (TMS) ausgelöst, der an den primären motorischen Kortex (M1) des ausgewählten Zielmuskels abgegeben wird, während der Teilnehmer eine standardisierte willkürliche Zielmuskelkontraktion durchführt. Der cSP ist das Ergebnis von Hemmmechanismen, die nach dem MEP auftreten; Es bietet eine breite zeitliche Bewertung der spinalen Hemmung in den anfänglichen ~50 ms und der kortikalen Hemmung danach. Forscher haben versucht, den neurobiologischen Mechanismus hinter dem cSP besser zu verstehen, um ihn als potenziellen diagnostischen, Surrogat und prädiktiven Biomarker für verschiedene neuropsychiatrische Erkrankungen zu validieren. Daher beschreibt dieser Artikel eine Methode zur Messung des M1-cSP der unteren und oberen Extremitäten, einschließlich einer Auswahl des Zielmuskels, der Elektrodenplatzierung, der Spulenpositionierung, der Methode zur Messung der willkürlichen Kontraktionsstimulation, der Intensitätseinstellung und der Datenanalyse, um ein repräsentatives Ergebnis zu erhalten. Es hat das pädagogische Ziel, einen visuellen Leitfaden für die Durchführung eines praktikablen, zuverlässigen und reproduzierbaren cSP-Protokolls für die unteren und oberen Gliedmaßen zu geben und praktische Herausforderungen dieser Technik zu diskutieren.

Introduction

Die Ruhephase (SP) ist eine Periode der elektromyographischen (EMG) Stille, die auf ein motorisch evoziertes Potential (MEP) folgt, das durch transkranielle Magnetstimulation (TMS) induziert wird, die während einer anhaltenden Muskelkontraktion angewendet wird. Der überschwellige TMS-Puls kann entweder auf den kontralateralen oder den ipsilateralen primären motorischen Kortex (M1) des Zielmuskels angewendet werden, von dem aus die EMG-Aktivität aufgezeichnet wird, was zu zwei Phänomenen führt: kontralaterale Stillzeit (cSP) und ipsilaterale Stillzeit (iSP).

Auch wenn iSP und cSP ähnliche Funktionen aufweisen, können sie leicht unterschiedliche Komponenten widerspiegeln. Es wird angenommen, dass die erste eine transkallosale Hemmung widerspiegelt und somit vollständig kortikalen Ursprungs ist 1,2. Umgekehrt wird cSP als mögliches Surrogat der kortikospinalen Inhibition untersucht, die höchstwahrscheinlich durch gamma-Aminobuttersäure (GABA) B-Rezeptoren in M1 3,4,5 vermittelt wird.

Frühere Arbeiten untermauern die Rolle von cSP in GABA-vermittelten Signalwegen und haben eine Zunahme der cSP-Dauer nach oraler Verabreichung von GABA-verstärkenden Komponenten festgestellt 5,6,7,8. Dennoch sind auch die Prozesse der Wirbelsäule an der Veränderung der Dauer beteiligt. Die frühere Phase (<50 ms) des cSP ist mit verminderten H-Reflexwerten3-a Reflex assoziiert, der ein Produkt peripherer Neuroschaltkreise ist und die Erregbarkeit von spinalen Neuronen quantifiziert9. Es wird angenommen, dass die spinale Verarbeitung durch die Aktivierung von Renshaw-Zellen, Motoneuronen nach Hyperpolarisation und postsynaptische Hemmung durch spinale Interneuronen vermitteltwird 10,11,12,13,14.

Trotz des Beitrags der Wirbelsäule resultiert cSP hauptsächlich aus der Aktivierung kortikaler inhibitorischer Neuronen, die für die Bildung des späteren Teils des cSP (50-200 ms) verantwortlich sind3,10,13,15,16. In dieser Hinsicht wurde der frühe Teil der cSP-Dauer mit spinalen Inhibitionsmechanismen in Verbindung gebracht, während lange cSPs größere kortikale Hemmmechanismen erfordern 3,13,17,18.

Daher ist cSP ein vielversprechender Biomarker-Kandidat für kortikospinale Maladaptation aufgrund neurologischer Erkrankungen, während signifikantere cSP-Dauern möglicherweise eine Zunahme der kortikospinalen Hemmung widerspiegeln und umgekehrt 5,11. Dementsprechend haben frühere Arbeiten einen Zusammenhang zwischen der Dauer der cSP und Pathologien wie Dystonie, Parkinson, chronischen Schmerzen, Schlaganfall und anderen neurodegenerativen und psychiatrischen Erkrankungen festgestellt 19,20,21,22. Zur Veranschaulichung: In einer Kniearthrose-Kohorte war eine höhere intrakortikale Hemmung (wie durch cSP indiziert) mit jüngerem Alter, größerer Knorpeldegeneration und geringerer kognitiver Leistung in der Montrealer kognitiven Bewertungsskala23 assoziiert. Darüber hinaus konnten cSP-Veränderungen auch das Ansprechen auf die Behandlung und die motorische Erholung im Längsschnitt indizieren 24,25,26,27,28,29,30.

So vielversprechend die Rolle von cSP im Bereich der Neuropsychiatrie auch ist, ein schwieriger Aspekt seiner Bewertung besteht darin, dass es zu empfindlich auf Protokollvariationen reagieren kann. Zum Beispiel ist die cSP-Dauer (~100-300 ms)11 zwischen oberen und unteren Gliedmaßen zu unterscheiden. Salerno et al. fanden in einer Stichprobe von Fibromyalgie-Patienten eine durchschnittliche cSP-Dauer von 121,2 ms (± 32,5) für den ersten dorsalen interossären Muskel (FDI) und 75,5 ms (± 21) für den Musculus tibialis anterior (TA)31. Daher vermittelt die Literatur eine Vielzahl von Divergenzen in den Parametern, die zur Erhebung von cSPs verwendet werden, was wiederum die Vergleichbarkeit zwischen Studien gefährdet und die Translation in die klinische Praxis verzögert. Innerhalb einer ähnlichen Population waren die Protokolle heterogen in Bezug auf die überschwellige TMS-Pulseinstellung, die beispielsweise zur Stimulation von M1 und des Zielmuskels verwendet wurde. Hinzu kommt, dass die Forscher es versäumt haben, die in ihren Protokollen verwendeten Parameter ordnungsgemäß zu melden.

Ziel ist es daher, einen visuellen Leitfaden für die Anwendung eines praktikablen, zuverlässigen und leicht reproduzierbaren cSP-Protokolls zur Beurteilung der kortikospinalen Erregbarkeit der oberen und unteren Extremitäten von M1 bereitzustellen und die praktischen methodischen Herausforderungen dieses Verfahrens zu diskutieren. Um die Gründe für die Wahl der Parameter zu veranschaulichen, führten wir eine nicht erschöpfende Literaturrecherche zu Pubmed/MEDLINE durch, um veröffentlichte Arbeiten über cSP in chronischen Schmerz- und Rehabilitationspopulationen zu identifizieren, wobei wir den Suchbegriff Rehabilitation (Mesh) oder Rehabilitation oder chronische Schmerzen oder Schlaganfall und Begriffe wie transkranielle Magnetstimulation und Einzelpuls oder kortikale Ruheperiode verwendeten. Für die Extraktion wurden keine Einschlusskriterien definiert, und die gepoolten Ergebnisse werden in Tabelle 1 nur zur Veranschaulichung angezeigt.

Protocol

Dieses Protokoll beinhaltet Forschung am Menschen und steht im Einklang mit den institutionellen und ethischen Richtlinien der lokalen Ethikkommissionen und der Deklaration von Helsinki. Für die Verwendung ihrer Daten in der Studie wurde eine informierte Einwilligung der Probanden eingeholt. 1. Vorexperimentelle Verfahren Screening des Subjekts. Untersuchen Sie die Person auf intrakranielle Implantate, Epilepsie, Anfälle in der Vorgeschichte und Schwangerschaft. Ve…

Representative Results

Nach Befolgung des Schritt-für-Schritt-Verfahrens löst die Abgabe eines überschwelligen TMS-Impulses (120 % der RMT) einen beobachtbaren MEP in der EMG-Aufzeichnung des Zielmuskels und eine anschließende Periode der Hintergrundunterdrückung der EMG-Aktivität von etwa 150 ms bis 300 ms aus (Abbildung 2). Aus diesem EMG-Muster ist es möglich, die cSP-Metriken zu berechnen. Die am häufigsten berichteten Endpunkte sind die Dauer (im Bereich von ms) des relativen und absoluten SP. Der rel…

Discussion

Das standardmäßige SI zum Auslösen von MEP und SPs kann je nach Grundgesamtheit variieren. Es hat sich gezeigt, dass Intensitäten von nur 80 % RMT bei gesunden Personen cSP hervorrufen39, dennoch haben Studien an gesunden und kranken Bevölkerungsgruppen Intensitäten von bis zu 150 % RMT verwendet 49,50,51. Obwohl diese Quelle der Heterogenität der Natur der Zielpopulation inhärent sein kann, sollt…

Disclosures

The authors have nothing to disclose.

Acknowledgements

Keine Danksagungen.

Materials

Alcohol pads Medline Preparation with 70% isopropyl alcohol
Conductive gel Weaver and Company Used on the electrode
Echo Pinch JTECH medical 0902A302 Digital dynamometer.
Mega-EMG Soterix Medical NS006201 Digital multiple channel EMG with built in software.
MEGA-TMS coil Soterix Medical NS063201 8 shaped TMS coil
Mega-TMS stimulator Soterix Medical 6990061 Single Pulse TMS
Neuro-MEP.NET Soterix Medical EMG software used to analyse the muscles eletrical activity.
Swim cap Kiefer

References

  1. Li, J. Y., Lai, P. H., Chen, R. Transcallosal inhibition in patients with callosal infarction. Journal of Neurophysiology. 109 (3), 659-665 (2013).
  2. Wassermann, E. M., Fuhr, P., Cohen, L. G., Hallett, M. Effects of transcranial magnetic stimulation on ipsilateral muscles. Neurology. 41 (11), 1795-1799 (1991).
  3. Fuhr, P., Agostino, R., Hallett, M. Spinal motor neuron excitability during the silent period after cortical stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 81 (4), 257-262 (1991).
  4. Meyer, B. U., Röricht, S., Gräfin von Einsiedel, H., Kruggel, F., Weindl, A. Inhibitory and excitatory interhemispheric transfers between motor cortical areas in normal humans and patients with abnormalities of the corpus callosum. Brain. 118, 429-440 (1995).
  5. Hupfeld, K. E., Swanson, C. W., Fling, B. W., Seidler, R. D. TMS-induced silent periods: A review of methods and call for consistency). Journal of Neuroscience Methods. 346, 108950 (2020).
  6. Siebner, H. R., Dressnandt, J., Auer, C., Conrad, B. Continuous intrathecal baclofen infusions induced a marked increase of the transcranially evoked silent period in a patient with generalized dystonia. Muscle Nerve. 21 (9), 1209-1212 (1998).
  7. Vallence, A. M., Smalley, E., Drummond, P. D., Hammond, G. R. Long-interval intracortical inhibition is asymmetric in young but not older adults. Journal of Neurophysiology. 118 (3), 1581-1590 (2017).
  8. Manconi, F. M., Syed, N. A., Floeter, M. K. Mechanisms underlying spinal motor neuron excitability during the cutaneous silent period in humans. Muscle Nerve. 21 (10), 1256-1264 (1998).
  9. Romanò, C., Schieppati, M. Reflex excitability of human soleus motoneurones during voluntary shortening or lengthening contractions. The Journal of Physiology. 390, 271-284 (1987).
  10. Cantello, R., Gianelli, M., Civardi, C., Mutani, R. Magnetic brain stimulation: the silent period after the motor evoked potential. Neurology. 42 (10), 1951-1959 (1992).
  11. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  12. Classen, J., Benecke, R. Inhibitory phenomena in individual motor units induced by transcranial magnetic stimulation. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (5), 264-274 (1995).
  13. Inghilleri, M., Berardelli, A., Cruccu, G., Manfredi, M. Silent period evoked by transcranial stimulation of the human cortex and cervicomedullary junction. The Journal of Physiology. 466, 521-534 (1993).
  14. Roick, H., von Giesen, H. J., Benecke, R. On the origin of the postexcitatory inhibition seen after transcranial magnetic brain stimulation in awake human subjects. Experimental Brain Research. 94 (3), 489-498 (1993).
  15. Chen, R., Lozano, A. M., Ashby, P. Mechanism of the silent period following transcranial magnetic stimulation. Evidence from epidural recordings. Experimental Brain Research. 128 (4), 539-542 (1999).
  16. Schnitzler, A., Benecke, R. The silent period after transcranial magnetic stimulation is of exclusive cortical origin: evidence from isolated cortical ischemic lesions in man. Neuroscience Letters. 180 (1), 41-45 (1994).
  17. Cantello, R., Tarletti, R., Civardi, C. Transcranial magnetic stimulation and Parkinson’s disease. Brain Research. Brain Research Reviews. 38 (3), 309-327 (2002).
  18. Ziemann, U., Netz, J., Szelényi, A., Hömberg, V. Spinal and supraspinal mechanisms contribute to the silent period in the contracting soleus muscle after transcranial magnetic stimulation of human motor cortex. Neuroscience Letters. 156 (1-2), 167-171 (1993).
  19. Paci, M., Di Cosmo, G., Perrucci, M. G., Ferri, F., Costantini, M. Cortical silent period reflects individual differences in action stopping performance. Scientific Reports. 11 (1), 15158 (2021).
  20. Poston, B., Kukke, S. N., Paine, R. W., Francis, S., Hallett, M. Cortical silent period duration and its implications for surround inhibition of a hand muscle. The European Journal of Neuroscience. 36 (7), 2964-2971 (2012).
  21. Vidor, L. P., et al. Association of anxiety with intracortical inhibition and descending pain modulation in chronic myofascial pain syndrome. BMC Neuroscience. 15, 42 (2014).
  22. Bradnam, L., et al. Afferent inhibition and cortical silent periods in shoulder primary motor cortex and effect of a suprascapular nerve block in people experiencing chronic shoulder pain. Clinical Neurophysiology. 127 (1), 769-778 (2016).
  23. Simis, M., et al. Increased motor cortex inhibition as a marker of compensation to chronic pain in knee osteoarthritis. Scientific Reports. 11 (1), 24011 (2021).
  24. List, J., et al. Cortical reorganization due to impaired cerebral autoregulation in individuals with occlusive processes of the internal carotid artery. Brain Stimulation. 7 (3), 381-387 (2014).
  25. Gray, W. A., Palmer, J. A., Wolf, S. L., Borich, M. R. Abnormal EEG responses to TMS during the cortical silent period are associated with hand function in chronic stroke. Neurorehabilitation and Neural Repair. 31 (7), 666-676 (2017).
  26. Braune, H. J., Fritz, C. Transcranial magnetic stimulation-evoked inhibition of voluntary muscle activity (silent period) is impaired in patients with ischemic hemispheric lesion. Stroke. 26 (4), 550-553 (1995).
  27. Goodwill, A. M., Teo, W. -. P., Morgan, P., Daly, R. M., Kidgell, D. J. Bihemispheric-tDCS and upper limb rehabilitation improves retention of motor function in chronic stroke: A pilot study. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 258 (2016).
  28. Cincotta, M., et al. Suprathreshold 0.3 Hz repetitive TMS prolongs the cortical silent period: potential implications for therapeutic trials in epilepsy. Clinical Neurophysiology. 114 (10), 1827-1833 (2003).
  29. Langguth, B., et al. Transcranial magnetic stimulation for the treatment of tinnitus: effects on cortical excitability. BMC Neuroscience. 8, 45 (2007).
  30. Priori, A., et al. Rhythm-specific pharmacological modulation of subthalamic activity in Parkinson’s disease. Experimental Neurology. 189 (2), 369-379 (2004).
  31. Salerno, A., et al. Motor cortical dysfunction disclosed by single and double magnetic stimulation in patients with fibromyalgia. Clinical Neurophysiology. 111 (6), 994-1001 (2000).
  32. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Screening questionnaire before TMS: an update. Clinical Neurophysiology. 122 (8), 1686 (2011).
  33. Rossi, S., Hallett, M., Rossini, P. M., Pascual-Leone, A. Safety of, T.M.S.C.G. Safety, ethical considerations, and application guidelines for the use of transcranial magnetic stimulation in clinical practice and research. Clinical Neurophysiology. 120 (12), 2008-2039 (2009).
  34. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  35. Hermens, H. J., Freriks, B., Disselhorst-Klug, C., Rau, G. Development of recommendations for SEMG sensors and sensor placement procedures. Journal of Electromyography and Kinesiology. 10 (5), 361-374 (2000).
  36. Groppa, S., et al. A practical guide to diagnostic transcranial magnetic stimulation: report of an IFCN committee. Clinical Neurophysiology. 123 (5), 858-882 (2012).
  37. Daskalakis, Z. J., et al. An automated method to determine the transcranial magnetic stimulation-induced contralateral silent period. Clinical Neurophysiology. 114 (5), 938-944 (2003).
  38. Orth, M., Rothwell, J. C. The cortical silent period: intrinsic variability and relation to the waveform of the transcranial magnetic stimulation pulse. Clinical Neurophysiology. 115 (5), 1076-1082 (2004).
  39. Säisänen, L., et al. Factors influencing cortical silent period: optimized stimulus location, intensity and muscle contraction. Journal of Neuroscience Methods. 169 (1), 231-238 (2008).
  40. Kojima, S., et al. Modulation of the cortical silent period elicited by single- and paired-pulse transcranial magnetic stimulation. BMC Neuroscience. 14 (1), 43 (2013).
  41. Poston, B., Kukke, S. N., Paine, R. W., Francis, S., Hallett, M. Cortical silent period duration and its implications for surround inhibition of a hand muscle. The European Journal of Neuroscience. 36 (7), 2964-2971 (2012).
  42. Kimiskidis, V. K., et al. Silent period to transcranial magnetic stimulation: construction and properties of stimulus-response curves in healthy volunteers. Experimental Brain Research. 163 (1), 21-31 (2005).
  43. Chipchase, L., et al. A checklist for assessing the methodological quality of studies using transcranial magnetic stimulation to study the motor system: an international consensus study. Clinical Neurophysiology. 123 (9), 1698-1704 (2012).
  44. Rossini, P. M., et al. Non-invasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: Basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clinical Neurophysiology. 126 (6), 1071-1107 (2015).
  45. Zeugin, D., Ionta, S. Anatomo-Functional origins of the cortical silent period: Spotlight on the basal ganglia. Brain Sciences. 11 (6), 705 (2021).
  46. Person, R. S., Kozhina, G. V. Investigation of the silent period by a poststimulus histogram method. Neurophysiology. 10 (2), 123-129 (1978).
  47. Stinear, C. M., Coxon, J. P., Byblow, W. D. Primary motor cortex and movement prevention: where Stop meets Go. Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 33 (5), 662-673 (2009).
  48. Mathis, J., de Quervain, D., Hess, C. W. Dependence of the transcranially induced silent period on the ‘instruction set’ and the individual reaction time. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 109 (5), 426-435 (1998).
  49. Chandra, S. R., Issac, T. G., Nagaraju, B. C., Philip, M. A study of cortical excitability, central motor conduction, and cortical inhibition using single pulse transcranial magnetic stimulation in patients with early frontotemporal and Alzheimer’s Dementia. Indian Journal of Psychological Medicine. 38 (1), 25-30 (2016).
  50. Bocci, T., et al. Spinal direct current stimulation modulates short intracortical inhibition. Neuromodulation. 18 (8), 686-693 (2015).
  51. Zunhammer, M., et al. Modulation of human motor cortex excitability by valproate. Psychopharmacology (Berl). 215 (2), 277-280 (2011).
  52. Ho, K. H., Nithi, K., Mills, K. R. Covariation between human intrinsic hand muscles of the silent periods and compound muscle action potentials evoked by magnetic brain stimulation: evidence for common inhibitory connections. Experimental Brain Research. 122 (4), 433-440 (1998).
  53. Acler, M., Fiaschi, A., Manganotti, P. Long-term levodopa administration in chronic stroke patients. A clinical and neurophysiologic single-blind placebo-controlled cross-over pilot study. Restorative Neurology and Neuroscience. 27 (4), 277-283 (2009).
  54. Volz, M. S., et al. Dissociation of motor task-induced cortical excitability and pain perception changes in healthy volunteers. PLoS One. 7 (3), 34273 (2012).
  55. Veldema, J., Nowak, D. A., Gharabaghi, A. Resting motor threshold in the course of hand motor recovery after stroke: a systematic review. Journal of Neuroengineering and Rehabilitation. 18 (1), 158 (2021).
  56. Rossi, S., et al. Safety and recommendations for TMS use in healthy subjects and patient populations, with updates on training, ethical and regulatory issues: Expert Guidelines. Clinical Neurophysiology. 132 (1), 269-306 (2021).
  57. Ortu, E., et al. Primary motor cortex hyperexcitability in Fabry’s disease. Clinical Neurophysiology. 124 (7), 1381-1389 (2013).
  58. Goodwill, A. M., Teo, W. P., Morgan, P., Daly, R. M., Kidgell, D. J. Bihemispheric-tDCS and upper limb rehabilitation improves retention of motor function in chronic stroke: A pilot study. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 258 (2016).
  59. Mayorga, T., et al. Motor-Evoked potentials of the abductor hallucis muscle and their relationship with foot arch functional anatomy. Journal of American Podiatric Medical Association. 107 (5), 467-470 (2017).
  60. Matsugi, A., et al. Cerebellar transcranial magnetic stimulation reduces the silent period on hand muscle electromyography during force control. Brain Science. 10 (2), 63 (2020).
  61. van Kuijk, A. A., Pasman, J. W., Geurts, A. C., Hendricks, H. T. How salient is the silent period? The role of the silent period in the prognosis of upper extremity motor recovery after severe stroke. Journal of Clinical Neurophysiology. 22 (1), 10-24 (2005).
  62. Wu, L., Goto, Y., Taniwaki, T., Kinukawa, N., Tobimatsu, S. Different patterns of excitation and inhibition of the small hand and forearm muscles from magnetic brain stimulation in humans. Clinical Neurophysiology. 113 (8), 1286-1294 (2002).
  63. Hunter, S. K., Todd, G., Butler, J. E., Gandevia, S. C., Taylor, J. L. Recovery from supraspinal fatigue is slowed in old adults after fatiguing maximal isometric contractions. Journal of Applied Physiology. 105 (4), 1199-1209 (2008).
  64. Yoon, T., Schlinder-Delap, B., Keller, M. L., Hunter, S. K. Supraspinal fatigue impedes recovery from a low-intensity sustained contraction in old adults. Journal of Applied Physiology. 112 (5), 849-858 (2012).
  65. Kennedy, D. S., McNeil, C. J., Gandevia, S. C., Taylor, J. L. Effects of fatigue on corticospinal excitability of the human knee extensors. Experimental Physiology. 101 (12), 1552-1564 (2016).
  66. Goodall, S., Howatson, G., Thomas, K. Modulation of specific inhibitory networks in fatigued locomotor muscles of healthy males. Experimental Brain Research. 236 (2), 463-473 (2018).
  67. Neva, J. L., et al. Multiple measures of corticospinal excitability are associated with clinical features of multiple sclerosis. Behavioural Brain Research. 297, 187-195 (2016).
  68. Caumo, W., et al. Motor cortex excitability and BDNF levels in chronic musculoskeletal pain according to structural pathology. Frontiers in Human Neuroscience. 10, 357 (2016).
  69. Chen, M., Deng, H., Schmidt, R. L., Kimberley, T. J. Low-Frequency repetitive transcranial magnetic stimulation targeted to premotor cortex followed by primary motor cortex modulates excitability differently than premotor cortex or primary motor cortex stimulation alone. Neuromodulation. 18 (8), 678-685 (2015).
  70. van Kuijk, A. A., et al. Definition dependent properties of the cortical silent period in upper-extremity muscles, a methodological study. Journal of Neuroengineering and Rehabilitation. 11, 1 (2014).
  71. van Kuijk, A. A., et al. Stimulus-response characteristics of motor evoked potentials and silent periods in proximal and distal upper-extremity muscles. Journal of Electromyography and Kinesiology. 19 (4), 574-583 (2009).
  72. Vernillo, G., Temesi, J., Martin, M., Millet, G. Y. Mechanisms of fatigue and recovery in upper versus lower limbs in men. Medicine and Science in Sports and Exercise. 50 (2), 334-343 (2018).
  73. Chen, M., et al. Evaluation of the cortical silent period of the laryngeal motor cortex in healthy individuals. Frontiers in Neuroscience. 11, 88 (2017).
  74. Masakado, Y., Akaboshi, K., Nagata, M., Kimura, A., Chino, N. Motor unit firing behavior in slow and fast contractions of the first dorsal interosseous muscle of healthy men. Electroencephalography and Clinical Neurophysiology. 97 (6), 290-295 (1995).
  75. Petersen, N. T., Pyndt, H. S., Nielsen, J. B. Investigating human motor control by transcranial magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 152 (1), 1-16 (2003).
  76. Dharmadasa, T., et al. The effect of coil type and limb dominance in the assessment of lower-limb motor cortex excitability using TMS. Neuroscience Letters. 699, 84-90 (2019).
  77. Kesar, T. M., Stinear, J. W., Wolf, S. L. The use of transcranial magnetic stimulation to evaluate cortical excitability of lower limb musculature: Challenges and opportunities. Restorative Neurology and Neuroscience. 36 (3), 333-348 (2018).
  78. Proessl, F., et al. Characterizing off-target corticospinal responses to double-cone transcranial magnetic stimulation. Experimental Brain Research. 239 (4), 1099-1110 (2021).
  79. Dharmadasa, T., et al. The effect of coil type and limb dominance in the assessment of lower-limb motor cortex excitability using TMS. Neuroscience Letters. 699, 84-90 (2019).
  80. Jung, N. H., et al. Navigated transcranial magnetic stimulation does not decrease the variability of motor-evoked potentials. Brain Stimulation. 3 (2), 87-94 (2010).

Play Video

Cite This Article
Rebello-Sanchez, I., Parente, J., Pacheco-Barrios, K., Marduy, A., Pimenta, D. C., Lima, D., Slawka, E., Cardenas-Rojas, A., Rosa, G. R., Nazim, K., Datta, A., Fregni, F. Measuring Contralateral Silent Period Induced by Single-Pulse Transcranial Magnetic Stimulation to Investigate M1 Corticospinal Inhibition. J. Vis. Exp. (186), e64231, doi:10.3791/64231 (2022).

View Video